Alexa está de volta a Bridewell um ano após a queda das muralhas. Uma nova paisagem, com colinas e florestas, além dos prédios da cidade, agora é visível. Alexa está pronta para desvendar mais mistérios, mas acredita que, sem o poder da Jocasta obtida nas Colinas Sombrias, nunca mais lhe será permitido falar com seus amigos animais.
Ao chegar à cidade, porém, Alexa tem uma surpresa. À espera dela está seu amigo Yipes. Ele carrega uma carta que Warvold, um dos fundadores da cidade e arquiteto das muralhas, escrevera antes de morrer. Nela, ele deixara uma missão para a menina: ela deve abandonar a segurança de Bridewell, pois é a escolhida para salvar Elyon, e deve encontrar a última Jocasta antes que seu pior inimigo o faça.
Em sua jornada, a menina reencontra Murphy, Odessa e outros amigos que deixara para trás, e também conhece John Christopher, um bondoso e sábio protetor que vai guiá-los até Castalia, uma cidade empobrecida governada por um terrível ditador, Grindall. Apesar da ajuda de seus amigos, Alexa teme estar lidando com um poder grande demais para ela: Grindall é controlado por um perverso gigante determinado a espalhar o sofrimento pelo mundo.
Agora, Alexa terá de confiar em si mesma para salvar não só a sua cidade, mas todo o seu mundo. Mesmo com a ajuda dos amigos, a menina precisará acreditar em Warvold e perseverar em sua missão, pois essa é a única maneira de preservar a Terra de Elyon.